La Guerra Civil Española estalló en 1936, y el Puente contempló asombrado los crueles acontecimientos en los que se encontraban sumidos sus vecinos. Durante varios bombardeos es alcanzado, aunque sin sufrir daños fatales.
Finalmente, en junio de 1937, ante la inminencia de la llegada de las tropas nacionales, el Batallón de Ingenieros del Ejercito del Norte recibe orden de destruir todos los medios que permitiesen cruzar el Nervión, con el objeto de dificultar el avance de las tropas de Franco. En la madrugada de ese 17 de junio una gran explosión hiere de muerte al Puente Bizkaia, cuyo travesaño se precipita a las aguas de la Ría. Paradójicamente el 22 del mismo mes, cinco días después, la guerra concluye en el Frente de Bilbao.
El nuevo régimen pasó a administrar el Puente, como deja testimonio el siguiente documento original de la época.
COMISIÓN PROVINCIAL DE REINCORPORACIÓN DE LOS COMBATIENTES AL TRABAJO
Sírvanse comparecer en esta Comisión (Rodríguez Arias, 8, 2º, local de la Delegación Regional de Trabajo), el próximo lunes día 15 de los corrientes a las 11 de la mañana, provistos de una relación jurada del personal ingresado en esa entidad con posterioridad al 18 de Julio de 1936, en la que hagan constar, además de los nombres y apellidos, la edad, cargo y la condición con que ingresaron, (si-excombatientes, mutilados, etc.).
Por Dios, España y su Revolución Nacional-Sindicalista.
Bilbao, 10 de Junio de 1942.
EL COMANDANTE PRESIDENTE
[sobre el sello]
SALUDO a FRANCO
¡¡ARRIBA ESPAÑA!!
Comienzan los trabajos
Pocos días después de su destrucción comenzarían los trabajos de dragado de la Ría para permitir la navegación hasta los Altos Hornos de Vizcaya en Sestao y demás industrias situadas en las márgenes del Nervión. La reconstrucción aun debería esperar dos años más. Este periodo de descanso forzoso han sido las únicas vacaciones del Puente Colgante durante toda su existencia de más de un siglo.
El 5 de Agosto de 1939 el Negociado de Puertos de la Jefatura de Obras Públicas de Vizcaya, expide la Orden Nº 3880 por la que se aprueba el proyecto de reconstrucción del Puente Colgante. El ingeniero de caminos Don Juan José Aracil se encargaría del proyecto de reconstrucción, que incorporaría algunos cambios sobre el original.
Nuevso arquitectos
Otros proyectos firmados por los ingenieros Sres. Borreguero y Lozano no fueron aprobados por las autoridades competentes, a pesar de ser mas fieles al original, si bien estos participaron en el proyecto final, dirigido por el Aracil. El nuevo director de las obras sería el ingeniero Don Luis Alberto Ribed Nieulant.
Las modificaciones principales fueron motivadas por los requisitos impuestos por los preceptos a los que se supeditaba la aprobación de la reconstrucción. Entre ellas destacaron el sistema de suspensión, el tablero y vigas transversales y el carretón superior.
Los obras transcurren sin mayores incidentes, a excepción de unos fuertes vientos sufridos pocos días antes del final de las obras, que no provocaron incidentes importantes. Por fin, el 19 de junio de 1941, algo menos de dos años después del comienzo de la reconstrucción, se reinaugura el servicio